Bedankt voor uw bezoek aan nature.com. U gebruikt een browserversie met beperkte ondersteuning voor CSS. Voor de beste ervaring raden we u aan een meer up-to-date browser te gebruiken (of de compatibiliteitsmodus in Internet Explorer uit te schakelen). Om voortdurende ondersteuning te garanderen, geven we de site in de tussentijd weer zonder stijlen en JavaScript.
Scientific Reports volume 11, Artikelnummer: 19846 (2021 ) Citeer dit artikel
Het La Chapelle-aux-Saints 1-skelet van een oude (>60-jarige) mannelijke Neanderthaler staat bekend om de gevorderde osteoartritis van de wervelkolom en het heupgewricht, en de implicaties daarvan voor houding en levensstijl in deze midden- tot laat-Pleistocene mensen. Herbeoordeling van de pathologische laesies onthult erosies bij meerdere niet-aangrenzende wervels en reactieve botvorming die zich ver buiten het linkerheupgewricht uitstrekt, wat de aanvullende diagnose van brucellose suggereert. Dit impliceert het vroegste veilige bewijs van deze zoönotische ziekte in de evolutie van mensachtigen. Brucellose kan zijn overgedragen via het slachten of het eten van rauw vlees en is goed compatibel met het scala aan prooidieren dat is gedocumenteerd voor Neanderthalers. De bijbehorende onvruchtbaarheid zou een belangrijk aspect van de gezondheid van deze laat-archaïsche mensen kunnen zijn geweest.
Herziening van de pathologische bevindingen die aanvankelijk werden gerapporteerd in de La Chapelle-aux-Saints 1 Neanderthal1,2,3,4,5 onthulde veranderingen die toe te schrijven lijken aan de brucellose. Vandaag is brucellose wereldwijd de meest voorkomende zoönose6. Het werd voor het eerst beschreven door David Bruce op het eiland Malta in 18857 en werd oorspronkelijk Malta-koorts genoemd. Evans8 leverde de appellation brucellosis en de ontdekking ervan in Malta wordt weerspiegeld in een van de soortnamen, Brucella melitensis. Hughes9 suggereert dat Hippocrates het in 1450 BCE beschreef. De eerste klinische beschrijving wordt toegeschreven aan Marston10. Andere namen zijn afgeleid van de symptomen [undulante koorts en de ziekte van Lazybones (in China)], de dierenarts die de oorzaak heeft vastgesteld (ziekte van Bang), de tewerkstelling van de getroffenen (ziekte van Corps), de epidemiologische geografie (undulante mediterrane koorts of maag remittent koorts, Napolitaanse koorts, Gibraltar of Rock koorts, Cyprus koorts, Maltese koorts, Krim koorts)11,12,13,14.
Brucellose wordt veroorzaakt door een zuurvaste, niet-beweeglijke, gram-negatieve facultatieve intracellulaire coccobacillus verwant aan dierlijke (Anaplasma, Bartonella, Rickettsia en Wolbachia) en plantpathogenen (Agrobacterium, Ochrobactrum en Sinorhizobium)15,16. Hoewel het wereldwijd voorkomt, wordt het grotendeels erkend in het Middellandse-Zeegebied, Azië en Latijns-Amerika17. Er zijn elk jaar minstens 500.000 en misschien 5-12 miljoen nieuwe gevallen bij de mens18,19.
Brucellose heeft een lange geschiedenis. De vroegste gebeurtenis werd geclaimd in een 2,1-2,5 miljoen jaar oud Australopithecus africanus-skelet, StW 43120. Een heronderzoek van de aangetaste lumbale wervels L4 en L5 van StW 431 suggereerde echter dat de vertebrale marginale laesies waarschijnlijker zijn toe te schrijven aan een limbuswervel, dwz een anterieure hernia21. Andere gevallen van brucellose zijn beschreven in 3200-3000 BCE Bab edh-Dhra in Jordan22, 350 BCE-1200 CE Nubia23, tweede tot vierde eeuw BCE Butrint Albanië24, en eerste eeuw Herculaneum25. Een studie van mitochondriale genomen bij mensen uit de vroege bronstijd uit de Novosvobodnaya Noord-Kaukasus-site onthulde Brucella-abortus26. We onderzoeken nu bewijs voor zijn aanwezigheid in een Neanderthaler.
Alle bewaarde wervels van La Chapelle-aux-Saints 1 vertoonden milde tot gevorderde osteoartritische veranderingen van de facetgewrichten. Behalve de halswervels was de ventrale rand in alle wervellichamen beschadigd. In de bovenste thoracale en de lumbale wervels werden de ventrale delen van de wervellichamen gereconstrueerd door Boule1 met plasticine (Fig. 1). Niettemin waren de eerste twee borstwervels relatief goed bewaard gebleven. Net als de onderste halswervels liepen ze slechts lichte schade op (zie ook refs.3,4,5). De ventrale rand van de wervellichamen werd ook gereconstrueerd in alle lumbale wervels. De geconserveerde delen van wervel L1 suggereren echter een pathologische anterieure wigvormige hoek van 12° tussen het bovenste en onderste werveloppervlak.
Behoud van het La Chapelle-aux-Saints 1 Neanderthaler skelet en verspreiding van de pathologische laesies. Mogelijke brucellose die tot erosies leidt, had invloed op de onderste eindplaten van wervels C5 en C6, de rechter facetgewrichten C4/5 en C7/T1, de linker processus transversus T1, beide facetgewrichten T9/10 en het linker heupbot (blauwe sterren). Onregelmatige groeven die waarschijnlijk verband houden met granulomateuze processen zijn te vinden op de laminae van thoracolumbale wervels (groene sterren). Osteoartritische veranderingen (rood) zijn aanwezig in het rechter kaakgewricht, de facetgewrichten van de wervelkolom, glenohumerale gewrichten, linker sternoclaviculaire gewricht, ellebooggewrichten, rechter radiocarpale gewricht, heupgewrichten en rechter vijfde pedaal proximale interfalangeale gewricht. Een midthoracale rechterrib toont een genezen breuk (kruis).
Confluente erosies van de vertebrale eindplaat met vorming van nieuw bot werden waargenomen aan het inferieure werveloppervlak van C5, wat niet kan worden verklaard door osteoartritis (Fig. 2). Voorste eindplaatgroeven met gladde bases die wijzen op marginale eindplaaterosie werden ook waargenomen aan het inferieure werveloppervlak van C6.
La Chapelle-aux-Saints 1 halswervels C5 en C6. (a,b) Foto en 3D-oppervlakscan van wervel C5, inferieur zicht, (c,d) foto en 3D-oppervlakscan van wervel C6, inferieur zicht. Let op de marginale erosies (pijlen).
Soortgelijke erosies werden waargenomen bij het rechter facetgewricht C4/C5 (Fig. 3), het rechter facetgewricht C7/T1 (Fig. 4) en T9/T10 (Fig. 5). Bovendien vertoonde het linker transversale proces van T1 een onregelmatige 11,2 × 8,1 mm grote en 3,2 mm diepe lytische laesie met gladde randen (Fig. 4). Onregelmatige groeven met intact corticaal bot en gladde randen werden ook gevonden direct naast het linker bovenste gewrichtsfacet en in het midden van de rechter lamina van wervel T2, evenals in de laminae van alle bewaarde thoracolumbale wervels tussen T9 en L5 en ook in S1 (afb. 6). De onregelmatige morfologie van deze groeven suggereert dat ze worden veroorzaakt door nodulaire, meerlobbige granulomateuze processen. De depressies meten tot 20 × 9 × 3,5 mm (bijv. in L4) en zijn dus meer uitgebreid, dieper en meer gekarteld dan imbrication-pockets die geassocieerd zijn met hyperextensie van de wervelkolom en die ook direct naast de superieure articulaire facetten voorkomen.
La Chapelle-aux-Saints 1 halswervel 4, onderaanzicht (links) en halswervel 5, bovenaanzicht (rechts). Het rechter facetgewricht van C4/C5 is ernstig geremodelleerd en vertoont meerdere fijne erosies (pijlen). Witte sterretjes (*) geven tafonomische schade aan het werveloppervlak aan.
La Chapelle-aux-Saints 1 halswervel C7 en borstwervel T1. (a, b) Foto en 3D-oppervlakscan van C7, inferieur zicht, (c, d) foto en 3D-oppervlakscan van T1, superieur zicht. Het rechter facetgewricht van C7/T1 is ernstig geremodelleerd en vertoont meerdere fijne erosies (pijlen). Het transversale proces van T1 vertoont een groot erosief defect dat wijst op een ruimte-innemend granulomateus proces (dubbele pijlen).
La Chapelle-aux-Saints 1 borstwervels 9 en 10, met erosie van de facetgewrichten T9/T10. (a) foto van T9, dorsaal aanzicht; het linker superieure facetgewricht van T9 is onaangetast, terwijl het rechter superieure facetgewricht osteoartritische veranderingen vertoont met eburnation; het linker inferieure facetgewricht van T9 is afgebroken, het rechter inferieure facetgewricht is ernstig gerenoveerd en vertoont meerdere fijne erosies, (b) 3D-oppervlaktescan van T9, dorsaal aanzicht, (c) 3D-oppervlaktescan van T9, schuin inferieur aanzicht. (d) foto van T10, dorsaal aanzicht, (e) 3D-oppervlaktescan of T10, dorsaal aanzicht, (f) 3D-oppervlaktescan van T10, inferieur schuin aanzicht; de inferieure facetgewrichten van T10 zijn onaangetast. Mogelijke erosieve defecten veroorzaakt door ruimte-innemende granulomateuze processen zijn gemarkeerd met sterretjes en stippellijnen langs hun contouren op de 3D-scans.
3D oppervlaktescans van wervels T1 tot L5 en het heiligbeen, dorsaal aanzicht. Mogelijke erosieve defecten veroorzaakt door ruimte-innemende granulomateuze processen zijn gemarkeerd met stippellijnen langs hun contouren op de 3D-scans. Merk op dat we de lamina, mogelijk behorend tot wervel T5, en het wervellichaam mogelijk behorend tot T7, die ten onrechte door Boule1 met plasticine zijn verbonden, virtueel hebben gedemonteerd.
Een ander type depressies vertegenwoordigen de knooppunten van Schmorl die kunnen worden herkend in de centra van het onderste wervellichaamsoppervlak van T6 en op zowel het bovenste als het onderste oppervlak van T7-T9 (zie Ref.21). Gezien de relatief lage resolutie van de medische CT-scans van het La Chapelle-aux-Saints 1-skelet in vergelijking met µCT-scans, waren ze niet informatief, behalve voor het lokaliseren van de pathologische laesies (Fig. 7).
Midsagittale CT-secties van wervels C4 tot T1. Let op de fragmentarische mineralisatie van de fossiele wervels. Vermoedelijke tafonomische defecten zijn gemarkeerd met sterretjes. De anterosuperieure en de anteroinferieure randen van respectievelijk de wervellichamen T1 en T2 zijn gereconstrueerd in plasticine (pijlpunten).
Het linker heupbeen is fragmentarisch (fig. 8). Het gewrichtsoppervlak in het gewichtdragende posterosuperieure deel van het acetabulum is eburned. De acetabulumrand draagt grote osteofyten en vertoont reactieve vorming van nieuw bot met erosies die zich uitstrekken tot het extra-articulaire deel van het onderste ilium en het bovenste zitbeen. Het heupgewricht is echter niet vervormd en vertoont geen indicatie van heupdysplasie of heupgewrichtluxatie. Het linker proximale dijbeen is niet behouden. Het rechter heupgewricht vertoonde matige osteoartritische veranderingen. Eburning van het subchondrale bot werd ook waargenomen in beide proximale humeri.
Het gedeeltelijke linker heupbeen van La Chapelle-aux-Saints 1. (a) foto in zijaanzicht, (b) posterieur aanzicht. (c) 3D-oppervlaktescan, schuin achteraanzicht. Let op de aanwezigheid van erosies en nieuwe botvorming die tot ver buiten het heupgewricht reikt. Dit komt niet voor bij artrose, maar is compatibel met extra-articulaire granulomen bij brucellose.
De mogelijkheid van artrose is beschouwd als een verklaring voor de laesies van het wervel- en heupgewricht die zijn waargenomen in de Neanderthaler van La Chapelle-aux-Saints 12,3,4. Meer bepaald werd gedacht dat La Chapelle-aux-Saints 1 leed aan zowel artrose als spondylose deformans, aangezien de term osteoartritis is gereserveerd voor de ziekte van diarthrodiale gewrichten, terwijl die benaming is vervangen door de term spondylose deformans voor de tussenwervelschijf articulaties28,29,30. Zowel spondylose deformans als osteoartritis worden herkend door de productie van osteofyten en subchondrale sclerose31,32,33,34,35. Bovendien wordt gevorderde osteoartritis gekenmerkt door subchondrale cystevorming en egalisatie of eburnatie van gewrichtsoppervlakken36. Eburnatie identificeert echter eenvoudig voldoende kraakbeenverlies om bot op bot te laten wrijven. Elke pathologie die leidt tot verlies van kraakbeen, of het nu mechanisch is (bijv. osteoartritis) of inflammatoir (bijv. infectie of spondyloartropathie), kan verbranding veroorzaken28.
Spondylose en artrose van het facetgewricht, evenals artrose van de perifere gewrichten die zowel de glenohumerale gewrichten, de beide heupgewrichten als mogelijk ook de elleboog- en radiocarpale gewrichten aantasten, kunnen ongetwijfeld worden waargenomen in La Chapelle-aux-Saints 1, zoals eerder beschreven1,2,3, 4,5,21.
Toch kan niet alle schade worden toegeschreven aan artrose. Kenmerken die onverenigbaar zijn met de diagnose van osteoartritis en spondylose deformans omvatten de aanwezigheid van werkelijke subchondrale en marginale erosies aan de onderste eindplaten van wervels C5 en C6, erosies in de rechter facetgewrichten C4/5 en C7/T1 evenals beide facetgewrichten T9/10, lytische laesies in de extra-articulaire gebieden van T1 tot S1 en erosies en reactieve botvorming die zich tot ver buiten het linker heupgewricht uitstrekken28,30. Het gemengde beeld van destructieve en proliferatieve processen is eerder typerend voor een inflammatoire etiologie. Hoewel de term erosie ook is toegepast op de kraakbeenschade die artrose veroorzaakt, wordt deze schade gekenmerkt door mechanische slijtage en kloven en niet door het ontstekingsproces dat erosies veroorzaakt bij reumatologische aandoeningen of chronische infecties28,30,35,37. Reumatologische aandoeningen die voornamelijk de wervelkolom aantasten, worden geclassificeerd als spondyloarthropathieën. Ze omvatten spondylitis ankylopoetica, reactieve artritis (voorheen het syndroom van Reiter genoemd), artritis psoriatica en enteropathische artritis geassocieerd met inflammatoire darmaandoeningen. De verspreide verdeling van de erosieve laesies langs het axiale skelet van La Chapelle-aux-Saints 1 en de aanwezigheid van uitgebreide granulomateuze processen suggereren echter een chronische infectieuze of tumoreuze etiologie. Osteolytische tumoren groeien typisch van het wervellichaam naar de appendiculaire gebieden en vernietigen bij voorkeur de voorste en achterste randen van de wervellichamen in plaats van de eindplaten . Chronische infecties die spondylitis en spondylodiscitis veroorzaken, omvatten daarentegen meestal tuberculose en brucellose. Andere infecties zoals actinomycose, blastomycose, coccidiodomycose en echinokokkose zijn uiterst zeldzaam en leiden voornamelijk tot spondylitis en spondylodiscitis bij immuundeficiënte patiënten38. Tuberculose, aan de andere kant, veroorzaakt typisch een wigvormige vernietiging van een of twee aangrenzende wervellichamen, wat leidt tot de pathognomonische gibbus-deformiteit, die zich meestal in het midden van de thoracale regio bevindt. In het skelet van La Chapelle-aux-Saints 1 is wervel L1 enigszins anterieur wigvormig met een hoek van 12° tussen het bovenste en onderste werveloppervlak, maar er zijn geen aanwijzingen voor destructieve processen in die wervel. Het wigvormige wervellichaam van L1 zou eerder het gevolg kunnen zijn van een genezen wervelfractuur of van de ziekte van Scheuermann (voor diagnostische criteria zie Refs.39,40).
Het patroon van de erosieve defecten waargenomen in de wervels van La Chapelle-aux-Saints 1 en de reactieve vorming van nieuw bot in het linker heupbeen is echter kenmerkend voor een brucellose-infectie. Wervels zijn dus betrokken bij 2-53% van de brucellose-infecties17,41,42. Meestal treft de ziekte in eerste instantie een enkele vertebrale eindplaat, meestal in de lumbale wervelkolom, maar het kan ook op meerdere niveaus worden waargenomen, waarbij niet-aangrenzende eindplaten en facetgewrichten ook in de thoracale en cervicale wervelkolom worden aangetast17,42. Daarnaast kan monoartritis of oligoartritis optreden, waarbij de knie- en heupgewrichten het meest worden aangetast12. De laesies hebben een specifiek erosief karakter en een locatie die schijnbaar pathognomonisch is voor de ziekte, die zich aanvankelijk manifesteert als een osteolyse/groef op het voorste aspect van superieure vertebrale eindplaten17,43,44,45,46. Specifiek aangeduid als het teken van Pedro i Pons47,48, worden dergelijke groeven niet gevonden bij pyogene (bijv. Staphylococcus) wervelinfecties49 of tuberculose28. Helaas kan deze karakteristieke vernietiging van de anterosuperieure rand van de lumbale wervels niet worden waargenomen in La Chapelle-aux-Saints 1 vanwege tafonomische schade aan het voorste deel van alle thoraco-lumbale wervels.
De goed bewaarde wervels C4 tot T2 van La Chapelle-aux-Saints 1 vertonen echter verschillende pathologische laesies die wijzen op brucellose. Onderzoek van wervels C5 en C6 onthulde erosieve veranderingen aan het onderste werveloppervlak (Fig. 2) die niet voorkomen bij spondyloarthropathie28,30,50. Het gladde karakter van de basis van de groef in C6 getuigt van reactieve vorming van nieuw bot en niet alleen van tafonomisch botverlies (dat trabeculair bot zou hebben blootgelegd). Confluente erosie met vorming van nieuw bot verschilt nogal van de randlaesies (Romanus) die worden waargenomen bij spondyloarthropathie28,51. Die benaming verwijst naar apofysaire ringerosie, die verlies van de rand van de eindplaat veroorzaakt bij spondyloarthropathie, in tegenstelling tot de productie van een groef op het subchondrale (schijfgerichte) oppervlak. Dergelijke groeven in de vertebrale eindplaat zijn echter vrij kenmerkend voor de schade veroorzaakt door brucellose17,43,44,45,46,47,48. In latere stadia van de infectie breiden de erosieve veranderingen zich geleidelijk uit over de gehele vertebrale eindplaat, waardoor de aandoening ontstaat die wordt gezien in wervel C5.
Notatie van erosies van het rechter facetgewricht van C4/C5 en C7/T1 en beide facetgewrichten van T9/T10 (figuren 3, 4, 5) suggereerde differentiële diagnostische overweging van spondyloarthropathie of granulomateuze infectie. Betrokkenheid van facetgewrichten wordt gevonden bij maximaal een derde van de personen met brucellose6,44,52,53. Dergelijke erosies van de facetgewrichten en de vertebrale eindplaat worden echter niet verwacht bij spondyloarthropathie28,30,50. Bovendien vertonen het transversale proces van T1 en de laminae van de onderste thoraco-lumbale wervels grote erosies die kenmerkend zijn voor ruimte-innemende granulomateuze processen (zie figuren 4, 5 en 6)28,54,55,56. Deze laatste worden veroorzaakt door infectieuze processen die kunnen worden toegeschreven aan tuberculose, schimmelziekte en brucellose28,30. Schimmelziekte veroorzaakt erosies die geen rekening houden met variatie in botdichtheid, waardoor een sferoïde vorm behouden blijft54. Tuberculose wordt gekenmerkt door zones van botresorptie30,56. Geen van beide patronen wordt waargenomen in de La Chapelle-aux-Saints 1 Neanderthaler.
De ernstige arthritische veranderingen aan het linkerheupgewricht zijn eerder toegeschreven aan trauma3, maar er is verder geen bewijs voor trauma. De aanwezigheid van erosies en nieuwe botvorming suggereren dat naast de leeftijdsgebonden primaire artrose die aanvankelijk aanwezig zou kunnen zijn (en die ook kan worden waargenomen in het rechter heupgewricht en beide humeri), een secundair fenomeen, namelijk heupgewricht infectie door brucellose opgetreden. In feite zouden osteoartritis-gerelateerde veranderingen beperkt blijven tot het gewrichtsgebied zelf en zich niet uitstrekken tot het extra-articulaire gebied zoals het geval is in La Chapelle-aux-Saints 1. Ontstekingsprocessen die zich buiten het gewrichtsgebied uitstrekken, zijn echter , niet ongebruikelijk bij brucellose, analoog aan de paraspinale granulomen die waarschijnlijk aanwezig zijn in wervels T1 en T10 (zie ook Ref.12).
Neanderthalers werden waarschijnlijk besmet met brucellose tijdens het slachten van prooidieren, niet anders dan de ervaring van het slachthuis vandaag13, of door het eten van rauw vlees. De belangrijkste veroorzakers van brucellose zijn gevonden in een groot aantal wilde dieren. Brucella melitensis is met name gemeld bij steenbokken en gemzen, terwijl B. abortus en B. suis een voorkeur hebben voor de meeste andere runderen en suïden, waaronder wilde schapen, geiten, wilde runderen, Europese bizons, rendieren, reeën en edelherten, wilde zwijnen, maar ook paarden, hazen en marmotten57,58,59,60,61. Al deze dieren waren belangrijke componenten van het Neanderthaler-dieet62,63,64. Alleen de twee grootste Neanderthaler-prooidieren, mammoeten en wolharige neushoorns, waren mogelijk geen reservoirs voor Brucella, zoals blijkt uit hun bestaande verwanten65,66,67. De gastheervoorkeur van de verschillende Brucella-soorten zou erop kunnen wijzen dat La Chapelle-aux-Saints 1 werd geïnfecteerd door B. abortus in plaats van B. melitensis. Terwijl de laatste soort vaak leidt tot acute pijn en immobilisatie, is bekend dat B. abortus een milder verloop van de ziekte veroorzaakt. Dit zou daarom het vergevorderde stadium van de artritis in La Chapelle-aux-Saints 1 en zijn overleving tot de gevorderde leeftijd van misschien ruim boven de 60 jaar kunnen verklaren5.
Symptomen van brucellose zijn niet alleen koorts, artritis, endocarditis, neurologische defecten, misvorming van de wervelkolom, verminderde melkproductie, maar ook epididymitis/orchitis, onvruchtbaarheid, doodgeboorten en abortussen68. Dit zou een belangrijk aspect van de gezondheid van Neanderthalers kunnen zijn, of meer in het algemeen in paleolithische mensen.
De La Chapelle-aux-Saints 1-begrafenis van een oude mannelijke Neanderthaler werd in 1908 ontdekt in een kuil in de Bouffia Bonneval-grot nabij het dorp La Chapelle-aux-Saints in het zuidwesten van Frankrijk1, samen met de tandresten van vier extra individuen . Elektronenspinresonantie (ESR)-datering suggereerde een geologische leeftijd van 47 ka ± 3 ka BP (vroeg U-opnamemodel) of 56 ka ± 4 ka BP (lineair U-opnamemodel)69. Het auriculaire oppervlak van het ilium suggereert een individuele leeftijd van 62 ± 13 jaar5. Het gedeeltelijke skelet behoudt een bijna volledige schedel met uitgebreid post-canine tandverlies, een scapulier fragment, delen van alle lange botten en beide heupbeenderen, evenals 19 verschillende complete wervels en een gedeeltelijk heiligbeen. De wervels omvatten C1 en C2, C4 tot T2, twee fragmentarische bovenste thoracale wervels (mogelijk T3 of T4 en T6 of T7), T8 tot T12, L1 en L3 tot S25,70 (Fig. 1).
De wervels van de Neanderthaler La Chapelle-aux-Saints 1 werden macroscopisch en bij 10 × elektronische vergroting onderzocht om de aanwezigheid en aard van vertebrale eindplaat- en facetveranderingen te karakteriseren. Daarnaast werden CT-scans van de wervels van het Musée de l'Homme onderzocht. Alle fossiele botten werden ook aan het oppervlak gescand met behulp van een oppervlaktescanner met hoge resolutie (PT-M4c, Polymetric GmbH, Darmstadt, Duitsland)71.
Het rechter heupbeen ontbreekt momenteel en zowel een gipsverband als oude foto's (met dank aan Erik Trinkaus) zijn onderzocht.
Alle gegevens die tijdens dit onderzoek zijn geanalyseerd, zijn opgenomen in dit gepubliceerde artikel. Het skelet van La Chapelle-aux-Saints 1 is gehuisvest in het Musée de l'Homme, Parijs.
Boule, M. L'homme fossiele de La Chapelle-aux-Saints. Annales de Paléontologie 6-8, 1-271 (1911-1913).
Straus, WL & Cave, AJE Pathologie en de houding van de Neanderthaler. Q. Rev. bio. 32, 348-363 (1957).
Trinkaus, E. Pathologie en de houding van de La Chapelle-aux-Saints Neandertal. Ben. J. Fys. antropol. 67, 19-41 (1985).
Dawson, JE & Trinkaus, E. Vertebrale artrose van de La Chapelle-aux-Saints 1 Neanderthaler. J. Archaeol. wetenschap 24, 1015-1021 (1997).
Haeusler, M. et al. Morfologie, pathologie en de wervelhouding van het Neandertal La Chapelle-aux-Saints. voor. nat. academie. wetenschap VS 116, 4923-4927. https://doi.org/10.1073/pnas.1820745116 (2019).
CAS-artikel PubMed PubMed Central Google Scholar
Buzgan, T. et al. Klinische manifestaties en complicaties bij 1028 gevallen van brucellose: een retrospectieve evaluatie en beoordeling van de literatuur. int. J. Infecteren. dit. 14, e469-e478 (2010).
Gotuzzo, E. Brucellose. In tropische infectieziekten: principes, pathogenen en praktijk (eds. Richard, LG et al.) 498-504 (Churchill Livingstone, 2011).
Evans, AC Verdere studies over bacteriële abortus en verwante bacteriën II. Een vergelijking van Bacterie-abortus met Bacterie bronchisepticus en met het organisme dat Malta-koorts veroorzaakt. J. Infecteren. dit. 22, 580-593. https://doi.org/10.1093/infdis/22.6.580 (1918).
Hughes, ML Middellandse Zee, Malta of overmatige koorts (Macmillan, 1897).
Marston, J. Verslag over koorts (Malta). Leger Med. De P. Rep. 3, 486-521 (1861).
Bang, B. De etiologie van epizoötische miskraam. J. Comp. pathol. daar. 10, 125–149 (1897).
Madkour, MM Madkour's Brucellose 2e edn. (Springer, 2001).
Rossetti, CA, Arenas-Gamboa, AM & Maurizio, E. Caprine brucellosis: een historisch verwaarloosde ziekte met een aanzienlijke impact op de volksgezondheid. PLoS Negl. tropisch. dit. 11, e0005692 (2017).
Zhang, J. et al. Voorspelling en controle van de overdracht van brucellose bij melkvee in de provincie Zhejiang, China. PLoS One 9, e108592 (2014).
Guzman-Verri, C. et al. Brucella ceti en brucellose bij walvisachtigen. Voorkant. cel. besmet. microbiologisch. 200003. https://doi.org/10.3389/fcimb.2012.00003 (2012).
Martirosyan, A., Moreno, E. & Gorvel, JP Een evolutionaire strategie voor een sluipende intracellulaire Brucella-pathogeen. Immunol. Rev. 240, 211-234 (2011).
Raptopoulou, A. et al. Brucellaire spondylodiscitis: niet-aaneengesloten multifocale betrokkenheid van de cervicale, thoracale en lumbale wervelkolom. kl. Beeldvorming 30, 214-217 (2006).
Hull, NC & Schumaker, BA Vergelijkingen van brucellose tussen humane en diergeneeskunde. besmet. Ecol. Epidemiol. 8, 1500846 (2018).
PubMed PubMed Central Google Scholar
Pappas, G., Papadimitriou, P., Akritidis, N., Christou, L. & Tsianos, EV De nieuwe wereldkaart van menselijke brucellose. Lancet infecteren. dit. 6, 91-99. https://doi.org/10.1016/S1473-3099(06)70382-6 (2006).
D'Anastasio, R., Zipfel, B., Moggi-Cecchi, J., Stanyon, R. & Capasso, L. Mogelijke brucellose in een vroeg mensachtig skelet uit Sterkfontein, Zuid-Afrika. PLoS One 4, e6439. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0006439 (2009).
ADS CAS-artikel PubMed PubMed Central Google Scholar
Haeusler, M. Evolutionaire oorsprong van musculoskeletale problemen. In spinale evolutie: morfologie, functie en pathologie van de wervelkolom in hominoïde evolutie (eds Been, E. et al.) Ch. 10, 213-245 (Springer, 2019).
Rashidi, J., Ortner, D., Frohlich, B. & Jonsdottir, B. Brucellosis in de vroege bronstijd Jordanië en Bahrein: een analyse van mogelijke gevallen van Brucella spondylitits. Ben. J. Fys. antropol. supplement. 32, 122-123 (2001).
Aubin, MM Brucellose in het oude Nubië: morbiditeit in biocultureel perspectief door de tijd in Semna South, Sudan. Ben. J. Fys. antropol. supplement. 37, 56 (2004).
Mutolo, MJ, Jenny, LL, Buszek, AR, Fenton, TW & Foran, DR Osteologische en moleculaire identificatie van brucellose in het oude Butrint, Albanië. Ben. J. Fys. antropol. 147, 254-263. https://doi.org/10.1002/ajpa.21643 (2012).
Capasso, L. Brucellosis in Herculaneum (79 na Christus). int. J. Osteoarchaeol. 9, 277-288 (1999).
Sokolov, AS et al. Zes complete mitochondriale genomen van mensen uit de vroege bronstijd in de noordelijke Kaukasus. J. Archaeol. wetenschap 73, 138-144. https://doi.org/10.1016/j.jas.2016.07.017 (2016).
Lovejoy, CO De natuurlijke geschiedenis van het menselijk lopen en houding. Deel 1. Wervelkolom en bekken. Ganghouding 21, 95-112. https://doi.org/10.1016/j.gaitpost.2004.01.001 (2005).
Resnick, D. Diagnose van bot- en gewrichtsaandoeningen (Saunders, 2002).
Rothschild, BM lumbale spondylose. https://authoring.medscape.com/content/249036/view/print-view (2020).
Rothschild, BM & Martin, LD Skeletal Impact of Disease Vol. 33 (New Mexico Museum of Natural History and Science, 2006).
Altman, R. et al. Ontwikkeling van criteria voor de classificatie en rapportage van artrose. Classificatie van artrose van de knie. Diagnostische en therapeutische criteriacommissie van de American Rheumatism Association. Artritis Reuma. 29, 1039-1049 (1986).
Altman, R. et al. De American-College-of-Rheumatology-criteria voor de classificatie en rapportage van artrose van de hand. Artritis Reuma. 33, 1601-1610. https://doi.org/10.1002/art.1780331101 (1990).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Altman, R. et al. De American-College-of-Rheumatology-criteria voor de classificatie en rapportage van artrose van de heup. Artritis Reuma. 34, 505-514. https://doi.org/10.1002/art.1780340502 (1991).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Rothschild, BM Radiologische beoordeling van artrose bij dinosauriërs. Ann. Carnegie Museum 49, 295-301 (1990).
Rothschild, BM-principes van artrose: de definitie, karakter, afleiding en modaliteitsgerelateerde herkenning (ed Rothschild, B.) (InTech, 2012).
Imhof, H. Artrose. In Handbuch Diagnostische Radiologie. Band 3: Muskuloskelettales-systeem (eds Freyschmidt, J. & Stäbler, A.) 314-332 (Springer, 2005).
Rothschild, BM Antwoord op een brief van Inoue et al. Reumatologie (Oxford) 40, 1073-1074. https://doi.org/10.1093/rheumatology/40.9.1073 (2001).
Freyschmidt, J. Skeletterkrankungen Klinisch-radiologische diagnose en differenzialdiagnose 3e edn. (Springer, 2008).
Sørensen, KH Scheuermann's Juvenile Kyphosis. Klinische verschijningen, radiografie, etiologie en prognose (Munksgaard, 1964).
Armbrecht, G. et al. Vertebrale ziekte van Scheuermann in Europa: Prevalentie, geografische variatie en radiologische correlaten bij mannen en vrouwen van 50 jaar en ouder. osteoporose. int. 26, 2509-2519. https://doi.org/10.1007/s00198-015-3170-6 (2015).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Lifeso, RM, Harder, E. & McCorkell, SJ Spinale brucellose. J. Bone Jt. chirurg Broer. 67, 345-351 (1985).
Colmenero, JD et al. Complicaties geassocieerd met Brucella melitensis-infectie: een studie van 530 gevallen. Geneeskunde (Baltimore) 75, 195-211 (1996).
Ariza, J. et al. Brucellaire spondylitis: een gedetailleerde analyse op basis van huidige bevindingen. Eerw. besmet. dit. 7, 656-664 (1985).
Chelli Bouaziz, M., Ladeb, MF, Chakroun, M. & Chaabane, S. Spinale brucellose: een overzicht. Skelet. radiol. 37, 785-790. https://doi.org/10.1007/s00256-007-0371-x (2008).
Madkour, MM & Sharif, H. Bot- en gewrichtsbeeldvorming. In Brucellosis van Madkour (ed. Madkour, MM) 92-132 (Springer, 2001).
Zhao, YT, Yang, JS, Liu, TJ, He, LM & Hao, DJ Scleroserende wervel in de wervelkolom: typisch teken van spinale brucellose. Rug J. 15, 550-551. https://doi.org/10.1016/j.spinee.2014.10.025 (2015).
Pedro i Pons, A. La espondilitis melitococica. Anales de Medicina: Butlletí Mensual de L'Acadèmia: Laboratori de Ciències Mèdiques de Catalúnya 23, 227-236 (1929).
Pedro-Pons, A. & La Valenti, PF Brucelose Humana (Fiebre de Malta-enfermedad de Bang) (Salvat Editores, 1944).
Waldvogel, FA, Medoff, G. & Swartz, MN Osteomyelitis: een overzicht van klinische kenmerken, therapeutische overwegingen en ongebruikelijke aspecten. N. Engl. J. Med. 282, 260-266 (1970).
Rothschild, BM & Woods, RJ Spondyloarthropathie: erosieve artritis in representatieve botten zonder vlees. Ben. J. Fys. antropol. 85, 125-134 (1991).
Hermann, K.-GA et al. Spinale veranderingen bij patiënten met spondyloartritis: vergelijking van MR-beeldvorming en radiografische verschijningen. Radiografie 25, 559-569. https://doi.org/10.1148/rg.253045117 (2005).
King-Brown, R. & Recht, W. Brucella spondylitis: literatuuroverzicht en verslag van twee gevallen. postgraduaat. med. J. 28, 250-254 (1952).
Özaksoy, D. et al. Brucellaire spondylitis: MRI-bevindingen. EUR. Rug J. 10, 529-533. https://doi.org/10.1007/s005860100285 (2001).
Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar
Hershkovitz, I., Rothschild, BM, Dutour, O. & Greenwald, C. Aanwijzingen voor de herkenning van schimmeloorsprong van lytische skeletlaesies. Ben. J. Fys. antropol. 106, 47-60 (1998).
Rothschild, BM & Rothschild, C. Evolutie van ossale/radiologische tekenen van tuberculose.q In Tuberculosis, Past and Present (eds Palfi, G. et al.) 293-298 (Golden Book Publisher Ltd., Tuberculosis Foundation, 1999).
Rothschild, BM et al. Mycobacterium tuberculosis-complex DNA van een uitgestorven bizon van 17.000 jaar vóór het heden. kl. besmet. dit. 33, 305-311 (2001).
Angus, RD, Brown, GM & Gue, CS, Jr. Avian brucellosis: een casusrapport van natuurlijke overdracht van vee. Ben. J. Vet. onderzoek 32, 1609-1612 (1971).
D'Anastasio, R., Staniscia, T., Milia, ML, Manzoli, L. & Capasso, L. Oorsprong, evolutie en paleoepidemiologie van brucellose. Epidemiol. besmet. 139, 149-156 (2011).
Godfroid, J., Garin-Bastuji, B., Saegerman, C. & Blasco, JM Brucellosis in terrestrische dieren in het wild. ds. sci. techniek. 32, 27-42. https://doi.org/10.20506/rst.32.1.2180 (2013).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Vana, S. Brucellosis bij dieren in het wild. Iowa State Univ. Vet. 42, 4 (1980).
Scholz, HC et al. Brucella inopinata sp. Nov., geïsoleerd uit een borstimplantaatinfectie. int. J. Syst. Evol. microbiologisch. 60, 801-808. https://doi.org/10.1099/ijs.0.011148-0 (2010).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Discamps, E., Jaubert, J. & Bachellerie, F. Menselijke keuzes en omgevingsbeperkingen: ontcijfering van de variabiliteit van de inkoop van groot wild van Mousterian tot Aurignacian tijden (MIS 5-3) in het zuidwesten van Frankrijk. viertal. wetenschap Openb. 30, 2755-2775. https://doi.org/10.1016/j.quascirev.2011.06.009 (2011).
Germonpre, M., Udrescu, M. & Fiers, E. De fossiele zoogdieren van Spy. Anthropologica en praehistorica 123, 298-327 (2013).
Weyrich, LS et al. Neanderthaler gedrag, dieet en ziekte afgeleid van oud DNA in tandsteen. Natuur 544, 357-361. https://doi.org/10.1038/nature21674 (2017).
ADS CAS-artikel PubMed Google Scholar
Aruho, R., MacLeod, ET, Manirakiza, L. & Rwego, IB Een serologisch onderzoek van brucellose bij dieren in het wild in vier grote nationale parken van Oeganda. BMC Dierenarts. onderzoek 17, 95. https://doi.org/10.1186/s12917-021-02782-4 (2021).
Artikel PubMed PubMed Central Google Scholar
Fischer-Tenhagen, C., Hamblin, C., Quandt, S. & Frölich, K. Serosurvey voor geselecteerde infectieziekteverwekkers in vrij rondlopende zwarte en witte neushoorns in Afrika. J. Wildl. dit. 36, 316-323. https://doi.org/10.7589/0090-3558-36.2.316 (2000).
CAS-artikel PubMed Google Scholar
Ngamkala, S., Angkawanish, T., Nokkaew, W. & Thongtip, N. Serologisch onderzoek naar brucellose bij olifanten in gevangenschap (Elephas maximus) en zwerfhonden in Noord-Thailand. Vet. Wereld 13, 1992-1997. https://doi.org/10.14202/vetworld.2020.1992-1997 (2020).
CAS-artikel PubMed PubMed Central Google Scholar
Lokamar, PN, Kutwah, MA, Atieli, H., Gumo, S. & Ouma, C. Sociaal-economische effecten van brucellose op de veehouderij en reproductieprestaties in de regio's Koibatek en Marigat, Baringo County, Kenia. BMC Dierenarts. onderzoek 16, 1-13 (2020).
Raynal, J.-P. Essai de datering direct. In La Chapelle-aux-Saints et la préhistoire en Corrèze (eds Raynal, JP & Pautrat, Y.) 43-46 (Associaion pour la Recherche Archéologique en Limousin, 1990).
Gómez-Olivencia, A. Terug naar de rug van de oude man: herbeoordeling van de anatomische bepaling van de wervels van de Neanderthaler van La Chapelle-aux-Saints. Annales de Paléontology 99, 43-65. https://doi.org/10.1016/j.annpal.2012.07.002 (2013).
Häusler, M., Schweitzer, W., Braun, M., Brüschweiler, W. & Bär, W. Evaluatie van 3D-Scanner für den Einsatz in der Rechtsmedizin. Juridische geneeskunde 14, 356-357 (2004).
We danken D. Grimaud-Hervé, L. Huet, V. Laborde en A. Balzeau (Musée de l'Homme, Muséum Nationale d'Histoire Naturelle, Parijs) voor toegang tot de fossiele overblijfselen van La Chapelle-aux-Saints. Financiële steun werd verleend door de Zwitserse National Science Foundation Grant nrs. 31003A_156299 en 31003A_176319, evenals de Mäxi Foundation, Zwitserland.
Afdeling Gewervelde Paleontologie, Carnegie Museum, 4400 Forbes Ave, Pittsburgh, PA, 15213, VS
Indiana University Health, Muncie, IN, 47303, VS
Instituut voor Evolutionaire Geneeskunde, Universiteit van Zürich, Winterthurerstr. 190, 8057, Zürich, Zwitserland
U kunt deze auteur ook zoeken in PubMed Google Scholar
U kunt deze auteur ook zoeken in PubMed Google Scholar
BR en MH bedachten het onderzoek, analyseerden de gegevens en schreven het manuscript. MH bereidde Fig. 1, 2, 3, 4, 5, 6, 7 en 8.
De auteurs verklaren geen concurrerende belangen.
Springer Nature blijft neutraal met betrekking tot jurisdictieclaims in gepubliceerde kaarten en institutionele voorkeuren.
Open toegang Dit artikel is gelicentieerd onder een Creative Commons Attribution 4.0 International License, die gebruik, delen, aanpassing, distributie en reproductie in elk medium of formaat toestaat, zolang je de oorspronkelijke auteur(s) en de bron op de juiste manier vermeldt, geef een link naar de Creative Commons-licentie en geef aan of er wijzigingen zijn aangebracht. De afbeeldingen of ander materiaal van derden in dit artikel zijn opgenomen in de Creative Commons-licentie van het artikel, tenzij anders aangegeven in een kredietlijn bij het materiaal. Als materiaal niet is opgenomen in de Creative Commons-licentie van het artikel en uw beoogde gebruik niet is toegestaan door wettelijke voorschriften of het toegestane gebruik overschrijdt, dient u rechtstreeks toestemming te verkrijgen van de auteursrechthebbende. Ga naar http://creativecommons.org/licenses/by/4.0/ om een kopie van deze licentie te bekijken.
Rothschild, B., Haeusler, M. Mogelijke infectie met wervelbrucellose bij een Neanderthaler. Sci Rep 11, 19846 (2021). https://doi.org/10.1038/s41598-021-99289-7
DOI: https://doi.org/10.1038/s41598-021-99289-7
Iedereen met wie u de volgende link deelt, kan deze inhoud lezen:
Sorry, er is momenteel geen deelbare link beschikbaar voor dit artikel.
Geleverd door het Springer Nature SharedIt-initiatief voor het delen van inhoud
Door een opmerking in te dienen, stem je ermee in je te houden aan onze voorwaarden en communityrichtlijnen. Als u iets beledigends vindt of dat niet voldoet aan onze voorwaarden of richtlijnen, markeer het dan als ongepast.
Wetenschappelijke rapporten (Sci Rep) ISSN 2045-2322 (online)